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TITELTHEMA: Der siebte Sinn


Gehirn & Geist - epaper ⋅ Ausgabe 3/2019 vom 08.02.2019

NEUROIMMUNOLOGIE Lange glaubten Forscher, Nerven- und Immunsystem hätten nicht viel miteinander zu tun. Doch nun zeigt sich, wie unser Gehirn auf die stetige Unterstützung durch die Körperabwehr angewiesen ist.


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Bildquelle: Gehirn & Geist, Ausgabe 3/2019

UNSE REXPERTE

STEVE GSCHMEISSNER / SCIENCE PHOTO LIBRARY / MAURITIUS IMAGES; BEARBEITUNG: GEHIRN&GEIST

Jonathan Kipnis ist Professor für Neurowissenschaften und Direktor des Center for Brain Immunology and Glia an der University of Virginia School of Medicine. Außerdem leitet er die Arbeitsgruppe »Zelluläre und molekulare Neuroimmunologie« der Universitätsmedizin Mainz. Er erforscht die ...

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Jonathan Kipnis ist Professor für Neurowissenschaften und Direktor des Center for Brain Immunology and Glia an der University of Virginia School of Medicine. Außerdem leitet er die Arbeitsgruppe »Zelluläre und molekulare Neuroimmunologie« der Universitätsmedizin Mainz. Er erforscht die Wechselwirkungen zwischen dem Nerven- und dem Immunsystem.

Dendritische Zellen nehmen Fremdstoffe auf, verdauen sie und präsentieren sie anderen Zellen des Immunsystems, damit diese reagieren können.

Auf einen Blick: Wie die Körperabwehr im Gehirn wirkt

1 Lange gingen Wissenschaftler davon aus, Gehirn und Immunsystem würden bei gesunden Menschen völlig getrennt voneinander arbeiten.

2 Doch inzwischen häufen sich die Hinweise darauf, dass die beiden Systeme sogar eng miteinander verflochten sind.

3 Neuroimmunologische Studien könnten zu einem besseren Verständnis für neurologische und psychische Erkrankungen und zu effektiveren Therapien führen.

Jahrzehntelang lehrten Anatomiebücher, dass die beiden komplexesten Systeme des Körpers – das Gehirn und das Immunsystem (siehe »Zwei Systeme und ihre Aufgaben«) – fast völlig getrennt voneinander arbeiten. Ersteres sei für die Steuerung des Körpers zuständig; Letzteres dafür, diesen gegen Angriffe zu verteidigen.

Die Lehrmeinung besteht seit fast 100 Jahren. In den 1920er Jahren entdeckten Forscher, dass das Gehirn eigene Immunzellen besitzt – die Mikroglia – und solche aus anderen Teilen des Körpers (so genannte periphere Immunzellen) in der Regel nicht ins gesunde Gehirn gelangen. Zwei Jahrzehnte später fand der britische Biologe Peter Medawar (1915–1987) etwas heraus, wofür er letztlich den Nobelpreis für Physiologie oder Medizin erhielt: Der Körper stößt Fremdgewebe, das ins Gehirn transplantiert wurde, langsamer ab als solches, das an eine andere Stelle im Körper verpflanzt wurde. Medawar hielt das Gehirn daher für »immunprivilegiert«; es sei undurchdringlich für das Abwehrsystem und nicht Teil von dessen Aufgabenbereich. Lediglich bei Patienten mit Hirninfektionen oder -verletzungen finden sich periphere Immunzellen im zentralen Nervensystem (ZNS). Diese scheinen Neurone anzugreifen und Lähmungen zu verursachen. Bei gesunden Menschen haben Zentralnerven- und Immunsystem also nichts miteinander zu tun, schlussfolgerten Wissenschaftler.

Manchen Forschern erschien es zwar unsinnig, warum das Gehirn ausgerechnet dem entscheidenden Kämpfer gegen Krankheitserreger den Zugang verwehren sollte. Andere hielten aber dagegen, dass die Blut-Hirn-Schranke die meisten Erreger aussperrt und es daher keine Notwendigkeit gebe, periphere Immunzellen hineinzulassen. Denn diese machen immer wieder Probleme, etwa indem sie Neurone angreifen. Allerdings scheint das Immunsystem unser Gehirn tatsächlich zu unterstützen, wenn doch einmal Viren, Bakterien oder Parasiten eindringen. Möglicherweise spricht die geringe Zahl an Krankheitserregern im Gehirn daher gar nicht für die Effektivität der Blut-Hirn-Schranke, sondern für die des Immunsystems. Dazu passt die Beobachtung, dass immunsupprimierte Patienten oft unter Komplikationen leiden, die das ZNS betreffen.

Schließlich begannen Experten, die Rolle des Immunsystems zu überdenken und intensiver zu erforschen. Im ZNS von Nagern mit Rückenmarksverletzun-gen entdeckten sie etwa eine Vielzahl von eingewanderten peripheren Immunzellen. Als Michal Schwartz vom Weizmann-Institut für Wissenschaften in Rehovot (Israel) bei seinen Experimenten solche Eindringlinge Ende der 1990er Jahre beseitigte, verstärkte das überraschenderweise jedoch den Verlust an Neuronen und verschlechterte die Hirnfunktion, während umgekehrt durch eine angekurbelte Immunantwort mehr Zellen überlebten. Stanley Appel vom Houston Methodist Hospital und Mathew Blurton-Jones von der University of California in Irvine wiesen nach, dass sowohl die Alzheimerdemenz als auch die amyotrophe Lateralsklerose (ALS) bei Mäusen ohne adaptive Immunantwort (siehe »Zwei Systeme und ihre Aufgaben«, rechts) schneller fortschreiten als gewöhnlich. Stellten die beiden Neurologen die erworbene Immunität wieder her, milderte das den Krankheitsverlauf. Immunzellen können Neuronen also offenbar auch helfen, statt sie – wie bisher angenommen – nur zu schädigen.

KURZ ERKLÄRT:T-ZELLEN(T-LYMPHOZYTEN)

wandern durch den Körper und erkennen Antigene (körperfremde Eiweiße). Haben sie ein solches entdeckt, schlagen sie Alarm, um andere Immunzellen anzulocken, oder sie zerstören die kranke Zelle selbst.

B-ZELLEN (B-LYMPHOZYTEN)

produzieren Antikörper, also körpereigene Abwehrstoffe, die sich spezifisch gegen ein als körperfremd erkanntes Antigen richten. Sie gehören ebenso wie die T-Zellen zu den weißen Blutkörperchen und sind als periphere Immunzellen ein wichtiger Teil der erworbenen Immunabwehr.

MIKROGLIA

sind die Immunzellen des zentralen Nervensystems. Sie gehören zu den Gliazellen, können sich wie Amöben fortbewegen und wachen so über den Gesundheitszustand des Gehirns.

Zwei Systeme und ihre Aufgaben

Das Gehirn bildet zusammen mit dem Rückenmark das zentrale Nervensystem (ZNS) und steuert alle Funktionen des Körpers. Seine grundlegende Funktionseinheit sind die Neurone. Das menschliche Gehirn besteht schätzungsweise aus knapp 100 Milliarden dieser Zellen, die durch etwa 100 Billionen Verbindungen, so genannte Synapsen, miteinander vernetzt sind. Die Neurone formen zusammen mit den Gliazellen das Funktionsgewebe des Gehirns, das für die Informationsverarbeitung verantwortlich ist. Weitere wichtige Akteure sind Endothelzellen. Sie bilden die Innenwand von Blutgefäßen sowie die Blut-Hirn-Schranke. Diese reguliert, welche Substanzen aus anderen Teilen des Körpers ins Gehirn gelangen.

Das körpereigene Abwehrsystem wiederum besteht aus zwei Komponenten: der angeborenen und der erworbenen (adaptiven) Immunreaktion. Die angeborene Immunantwort stellt die erste Verteidigungslinie des Körpers gegen Eindringlinge dar. Sie ist schnell, immer verfügbar, aber auch einfach und unpräzise und hat sich vor etwa einer Milliarde Jahren in den ersten Zellen entwickelt. Sie setzt am Ort der Infektion eine Entzündungsreaktion in Gang, die Krankheitserreger eindämmen oder zerstören soll.

Die adaptive Immunantwort, die sich erst später entwickelt hat, läuft hauptsächlich über so genannte T- und B-Lymphozyten (siehe »Kurz erklärt«, links). Diese weißen Blutkörperchen erkennen einen bestimmten Erreger und können ihn entsprechend gezielt angreifen. Normalerweise attackieren sie nur Feinde. Aber bei einigen Menschen geraten die Zellen außer Kontrolle und greifen auch körpereigenes Gewebe an, was unter anderem Autoimmunerkrankungen wie multiple Sklerose verursacht.

Lange Zeit gingen Wissenschaftler davon aus, dass das Immunsystem funktioniert, indem es Bestandteile des eigenen Organismus von fremden unterscheidet. Aber die Sache erwies sich als komplizierter. In den 1990er Jahren vermutete Polly Matzinger vom National Institute of Allergy and Infectious Diseases, dass die Aufgabe nicht nur darin bestünde, fremde Eindringlinge abzuwehren, sondern auch Gewebeschäden zu erkennen. Später entdeckte man Moleküle, die durch verletztes, infiziertes oder anderweitig beschädigtes Gewebe freigesetzt werden, was Matzingers Idee stützte. Diese Moleküle erregen die Aufmerksamkeit von Immunzellen und lösen eine Kaskade von Ereignissen aus: Das Abwehrsystem wird aktiviert, Immunzellen strömen an den Ort der Verletzung und versuchen, den Eindringling zu beseitigen. Darüber hinaus unterdrückt die adaptive Immunantwort verschiedenen Experimenten zufolge die Entstehung und das Wachstum von Tumoren und fördert den Heilungsprozess von geschädigtem Gewebe. Solche Ergebnisse weisen darauf hin, dass das Immunsystem tatsächlich einen weitaus größeren Aufgabenbereich hat als nur den Schutz vor Eindringlingen.

Dennoch erscheint der Eingriff des Immunsystems ins zentrale Nervensystem auf den ersten Blick alles andere als sinnvoll: Erleidet Letzteres eine Verletzung, setzt die Körperabwehr eine Entzündungsreaktion in Gang, um Erreger zu eliminieren oder beschädigte Zellen zu entfernen. Diese ist jedoch unspezifisch und zerstört neben Feinden auch eine ganze Menge gesundes Organmaterial. Solche Kollateralschäden sind im übrigen Körper meist verkraftbar, weil sich das Gewebe dort in der Regel leicht erholt. Doch das ZNS ist in seiner Regenerationsfähigkeit begrenzt; Beeinträchtigungen sind daher meist dauerhaft und mitunter verheerend. Die Kosten der Immunantwort können hier den Nutzen also überwiegen.

Welche Rolle spielt das Immunsystem bei der Posttraumatischen Belastungsstörung?

In den letzten Jahren rückt die Rolle das Immunsystem bei psychischen und neurologischen Erkrankungen immer stärker in den Fokus der Forschung (siehe »Störfaktor Immunsystem«, S. 20). Gemeinsam mit Kollegen des Weizmann-Instituts für Wissenschaften konfrontierte ich Mäuse mit Angst auslösenden Reizen wie dem Geruch ihrer Fressfeinde. Die Tiere gerieten daraufhin in Panik; zum Beispiel versteckten sie sich in einem Labyrinth, statt es zu erforschen. In 90 Prozent der Fälle verschwand die Stressreaktion innerhalb von Stunden oder Tagen wieder. Aber mitunter hielt sie tage- oder gar wochenlang an, und die Tiere wiesen Symptome einer Posttraumatischen Belastungsstörung auf. Interessanterweise zeigten Nager, denen eine adaptive Immunantwort fehlt, dieses Verhalten deutlich häufiger als gesunde.

Unser 2006 veröffentlichtes Experiment lieferte den ersten Hinweis darauf, dass das Immunsystem das Gehirn nicht nur bei Infektionen und Verletzungen, sondern auch bei psychischem Stress unterstützt – und dass eine fehlerhafte Abwehr das Risiko für bestimmte psychische Störungen erhöhen kann. Inzwischen deuten Untersuchungen an Menschen ebenfalls darauf hin, dass das Immunsystem bei der Posttraumatischen Belastungsstörung eine Rolle spielt.

Die Hirn-Immunsystem-Verbindung

Das Gehirn verfügt über eigene Immunzellen, die Mikroglia, die den Gesundheitszustand des Organs überwachen. Periphere Immunzellen, die an anderer Stelle im Körper entstehen, findet man dort normalerweise nicht; die Blut-Hirn-Schranke verhindert ihr Eindringen.

Blut-Hirn-Schranke

Die Blutgefäße, die das Gehirn versorgen, sind von Endothelzellen ausgekleidet. Diese flachen Zellen sind über schmale Bänder aus Membranproteinen, so genannte Tight Junctions, fest miteinander verbunden. Das soll verhindern, dass Krankheitserreger wie Viren und Bakterien, aber auch Giftstoffe, Antikörper oder periphere Immunzellen aus dem Blut ins zentrale Nervensystem gelangen. Bestimmte Gliazellen – die Astrozyten – und die so genannte Basalmembran verstärken die Barriere.

Die Barriere umgehen

Bis vor Kurzem gingen Forscher davon aus, dass die Hirnhäute zusammen mit der Zerebrospinalflüssigkeit das Gehirn vor Erschütterungen schützen sollen (A). Doch das scheint nicht ihre einzige Aufgabe zu sein: Sie enthalten ebenso Lymphgefäße, die Giftstoffe und andere Abfälle abtransportieren und Informationen an Immunzellen übermitteln (B). Zudem besitzen sie periphere Immunzellen, die mit dem Gehirn über bestimmte Proteine, die Zytokine, kommunizieren. In der Umgebung von Blutgefäßen dringt Zerebrospinalflüssigkeit aus den Hirnhäuten in das Nervenzellgewebe ein. Darin enthaltene Zytokine gelangen so tief ins Gehirn und können Neurone beeinflussen.

MEHR WISSEN AUF »«

Mehr über die Aufgaben der Körperabwehr lesen Sie in unserem digitalen Spektrum Kompakt Immunsystem:www.spektrum.de/shop

Auch neue Aufgaben versetzen uns häufig in Stress. Könnte eine Unfähigkeit, mit dieser Anspannung umzugehen, den dazu gehörigen Lernprozess behindern? Um der Frage auf den Grund zu gehen, ließen meine Kollegen und ich Mäuse verschiedene Tests absolvieren.

Tiere ohne adaptive Immunität hatten Probleme beim räumlichen Lernen. Zudem wiesen sie soziale Defizite auf: Im Gegensatz zu jenen mit einer normalen Immunantwort verbrachten sie ihre Zeit lieber mit einem unbelebten Objekt als mit einem Artgenossen. Ein ähnlich ungewöhnliches Verhalten tritt bei verschiedenen psychischen und neurologischen Erkrankungen auf, etwa bei Autismus-Spektrum-Störungen, frontotemporaler Demenz und Schizophrenie.

Das Immunsystem scheint also eine wichtige Rolle bei verschiedenen Hirnfunktionen zu spielen. Doch wie kann es überhaupt Einfluss auf das Gehirn nehmen? Schließlich finden sich im Hirngewebe gesunder Menschen außer der Mikroglia keine weiteren Immunzellen.

Periphere Akteure der Körperabwehr bilden jedoch bestimmte Proteine – die Zytokine –, die das Verhalten anderer Zellen ändern können. Die Hinweise verdichten sich, dass diese Botenstoffe das Gehirn beeinflussen.

Wie sie allerdings die Blut-Hirn-Schranke passieren, ist noch unklar. Möglicherweise geschieht das über den Vagusnerv, der vom Hirnstamm zum Magen-Darm-Trakt verläuft. Zudem spricht einiges dafür, dass periphere Immunzellen in den Hirnhäuten Zytokine freisetzen (siehe »Die Hirn-Immunsystem-Verbindung«, links). Wie sie dorthin gelangen, versuchen Wissenschaftler derzeit herauszufinden.

Lymphgefäße in den Hirnhäuten entdeckt

Unser Körpergewebe weist zwei Arten von Gefäßen auf. So wie ein Haus über separate Leitungen für Frischund für Abwasser verfügt, besitzt unser Organismus sowohl Blutgefäße, die Sauerstoff und Nährstoffe transportieren, als auch Lymphgefäße, die Giftstoffe und andere Abfälle entsorgen. Letztere befördern auch Antigene (das sind körperfremde Eiweiße, gegen die das Immunsystem Antikörper bildet) vom Gewebe in die Lymphknoten, die Filterstationen des Lymphsystems. Diese setzen eine spezifische Abwehrreaktion gegen die Eindringlinge in Gang.

Wissenschaftler nahmen lange an, dass das ZNS nicht von Lymphgefäßen durchzogen ist. Doch wie er-hält die Körperabwehr dann Informationen über Infektionen? Schließlich führen Hirnverletzungen häufig zu einer starken Immunreaktion in den Lymphknoten außerhalb des Gehirns.

In den Hirnhäuten findeln sich T-Zellen (rot), Makrophagen (grün) sowie Lymphgefäße (gelb).


ANTOINE LOUVEAU /

UNIVERSITY OF VIRGINIA SCHOOL OF MEDICINE; MIT FRDL. GEN. VON JONATHAN KIPNIS

Meine Kollegen und ich beschlossen, uns die Hirnhäute genauer anzusehen. Dabei entdeckten wir, dass sie in der Tat Lymphgefäße enthalten. Seither haben auch andere Arbeitsgruppen ähnliche Strukturen bei Fischen, Mäusen, Ratten, Menschen und anderen Primaten gefunden. Dieses lymphatische Netzwerk entwässert das ZNS und ist die lange gesuchte Verbindung zwischen Gehirn und Immunsystem.

Lange hielten Wissenschaftler die Hirnhäute lediglich für einen Schutzschild des Gehirns gegen Stöße. Die Auslagerung des »gehirneigenen« Immunsystems in die Hirnhäute stellt möglicherweise eine im Lauf der Evolution entwickelte Lösung dar, die es dem Immunsystem erlaubt, im gesamten ZNS zu wirken, ohne die empfindliche Kommunikation der Neurone zu stören.

Um zu verstehen, wie Immunzellen in den Hirnhäuten das Gehirn aus der Ferne beeinflussen, müssen wir uns noch einer anderen Art der Müllentsorgung im ZNS zuwenden. Maiken Nedergaard von der University of Rochester nannte dieses Netzwerk »glymphatisches System« (siehe Gehirn&Geist 8/2017, S. 48). Es wäscht Abfallstoffe vorwiegend während des Schlafs aus dem Gehirn heraus. Durch einen Spalt rund um Arterien dringt Zerebrospinalflüssigkeit aus den Hirnhäuten in das Gewebe ein, verteilt sich dort und spült zelluläre Abfallstoffe entlang von Venen wieder heraus. Dieser Flüssigkeitsstrom trägt wahrscheinlich Immunmoleküle wie Zytokine aus den Hirnhäuten in das Hirngewebe, wo sie wirken können (siehe »Die Hirn-Immunsystem-Verbindung«, S. 16/17).

Inzwischen haben diverse Studien gezeigt, wie diese Proteine das Verhalten von Versuchstieren und Menschen verändern. Robert Dantzer vom MD Anderson Cancer Center der University of Texas und Keith Kelley von der University of Illinois entdeckten beispielsweise, dass das Zytokin Interleukin-1β jenes Schonverhalten auslöst, das kranke Menschen typischerweise zeigen: übermäßiges Schlafen, wenig Essen und sozialer Rückzug. 2016 wiesen meine Kollegen und ich nach, dass Interferon-γ, ein von T-Zellen in den Hirnhäuten produziertes Zytokin, mit dem präfrontalen Kortex interagiert.

Überraschenderweise tritt es dort nicht mit Mikrogliazellen in Kontakt, sondern mit Neuronen, die für Sozialverhalten zuständige Schaltkreise steuern. Das Interferon scheint für die Funktion dieser neuronalen Netze sogar unerlässlich zu sein. Fehlte es, waren die Schaltkreise außerordentlich aktiv und die betroffenen Versuchstiere waren sozial auffällig. Dazu passen auch die Befunde von Gloria Choi vom Massachusetts Institute of Technology in Cambridge: Das Zytokin Interleukin-17 beeinflusst Neurone schwangerer Mäuse und steht mit autistischen Verhaltensweisen beim Nachwuchs in Verbindung.

Ein Sinnessystem, das Mikroben erkennt

Doch warum sollte ein so mächtiges Organ wie das Gehirn vom Immunsystem unterstützt oder gar kontrolliert werden müssen? Dazu habe ich eine Theorie entwickelt. Wir besitzen fünf nach außen gerichtete Sinne – Hören, Sehen, Riechen, Schmecken und Tasten. Den Sinn für die eigene Position und Bewegung, auch Propriozeption genannt, bezeichnet man oft als sechsten Sinn. Zusammen berichten sie dem Gehirn über die Situation außerhalb und innerhalb des Körpers. Auf dieser Grundlage entscheidet es, welche Schutzmaßnahmen es einleiten muss. Im und um den Körper herum wimmelt es aber auch von Mikroorganismen, und die Fähigkeit, auf sie aufmerksam zu machen und sie bei Bedarf zu bekämpfen, ist überlebenswichtig. Meiner Ansicht nach tut das Immunsystem genau das: Es erkennt Mikroben und meldet sie dem Gehirn. Damit stellt es einen siebten Sinn des Menschen dar.


Die von Immunzellen produzierten Zytokine lösen ein Schonverhalten aus, wenn wir krank sind


Es gibt einige Möglichkeiten, meine Annahme zu überprüfen. Unsere Sinne stehen alle miteinander in Verbindung. Ist etwa der Geruchssinn beeinträchtigt, schmecken Lebensmittel anders als zuvor. Sollte sich eine Störung des Immunsystems also auch auf andere Wahrnehmungsbereiche auswirken, würde das meine Theorie stützen. Ein Beispiel: Wenn das Immunsystem das Gehirn über eine Infektion informiert, beeinflusst es dabei möglicherweise auch jene neuronalen Schaltkreise, die unter anderem Schläfrigkeit und Hunger modulieren – und ruft so das charakteristische Krankheitsverhalten hervor. Ebenso könnte das Gehirn das Schonverhalten zum Selbstschutz veranlassen.

In Zukunft werden wir uns genauer damit beschäftigen, wie Komponenten des Immunsystems und neuronale Schaltkreise sowohl bei gesunden als auch bei erkrankten Menschen miteinander interagieren. Dadurch werden wir neurologische und psychische Erkrankungen hoffentlich besser verstehen und durch eine gezielte Veränderung der Immunantwort irgendwann effektiver behandeln können. Denn es erscheint deutlich einfacher, mit Hilfe von Medikamenten ins Immunsystem einzugreifen als in Vorgänge des durch die Blut-Hirn-Schranke geschützten Gehirns.


DAVID CHENEY / SCIENTIFIC AMERICAN AUGUST 2018

DAVID CHENEY / SCIENTIFIC AMERICAN AUGUST 2018